vestibИзвестия Национальной академии наук Беларуси. Серия биологических наукProceedings of the National Academy of Sciences of Belarus, Biological Series1029-89402524-230XThe Republican Unitary Enterprise Publishing House "Belaruskaya Navuka"10.29235/1029-8940-2020-65-2-163-170vestib-664Research ArticleСтатьиПигментный состав клеток микроводоросли Haematococcus pluvialis при культивировании на дефицитных по биогенным элементам средахThe pigment composition of Haematococcus pluvialis microalgae cells upon cultivated on biogenic-deficient mediaШалыгоН. В.ShalygoN. V.

Шалыго Николай Владимирович – член-корреспондент НАН Беларуси, д-р биол. наук, профессор

пр. Дзержинского, 83, 220116, г. Минск

Nikolai V. Shalygo – Corresponding Member, D. Sc. (Biol.), Professor

83, Dzerzhinski Ave., 220116, Minsk

nikolai_shalygo@yahoo.comБелорусский государственный медицинский университетBelarusian State Medical University202016052020652163170Copyright © Шалыго Н.В., 20202020Шалыго Н.В.Shalygo N.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://vestibio.belnauka.by/jour/article/view/664

В клетках микроводоросли Haematococcus pluvialis (штамм IBCE H-17) изучено накопление каротиноидов (каротиногенез) при их культивировании на питательных средах, дефицитных по биогенным элементам – азоту (N) и калию совместно с фосфором (K + P). Показано, что при выращивании гематококка на среде, дефицитной по К + Р, к 18-м суткам культивирования в клетках водоросли в основном накапливались астаксантин и β-каротин. Далее по уровню накопления, превышающему контроль (полная питательная среда), по убывающей следовали антераксантин, зеаксантин и виолаксантин, в то время как количество неоксантина и лютеина находилось на уровне контрольных значений. Каротиногенез в таких условиях протекал на фоне высокого содержания хлорофилла (a + b), сопоставимого с его уровнем в контроле. Напротив, при использовании питательной среды, дефицитной по N, накопление каротиноидов в клетках гематококка проходило на фоне снижающегося количества хлорофилловых пигментов. При этом к 18-м суткам культивирования в клетках водоросли накапливался преимущественно астаксантин, в меньшей степени – β-каротин. Содержание лютеина, антераксантина, зеаксантина и виолаксантина было ниже контрольных значений, а количество неоксантина находилось на уровне контроля. В целом накопление астаксантина в условиях дефицита N было более эффективным по сравнению с контролем (в 4,3 и 1,8 раза соответственно), а также при использовании питательной среды, дефицитной по K + P.

The accumulation of carotenoids (carotenogenesis) in the cells of Haematococcus pluvialis (strain IBCE H-17) upon cultivation in nutrient media deficient in nutrient elements (N and K + P) is shown. K and P deficiency in nutrient medium led to accumulation of astaxanthin, β-carotene, anteraxanthin, zeaxanthin and violaxanthin after 18 days of cultivation, while the amount of neoxanthin and lutein was at the control level. Carotenogenesis under such conditions was accompanied by high levels of chlorophyll (a + b). The use of nutrient medium deficient in N led to the accumulation of astaxanthin and, to a lesser extent, β-carotene in haematococcus cells, while lutein, anteraxanthin, zeaxanthin, violaxanthin and neoxanthin levels were lower or the same as control. N deficiency caused the decrease in amount of chlorophyll (a + b). Nitrogen deficiency was 4.3 times more effective than control medium and 1.8 times more effective than combined potassium and phosphorus deficiency in promoting astaxanthin accumulation.

Haematococcus pluvialisкаротиногенезбиогенные элементыдефицит азотадефицит калия и фосфорафотосинтетические пигментыастаксантинHaematococcus pluvialiscarotenogenesisbiogenic elementsnitrogen deficiencypotassium and phosphorus deficiencyphotosynthetic pigmentsastaxanthinРабота финансирована в рамках Государственной программы научных исследований Республики Беларусь «Биотехнологии» (грант 1.04, 2016–2018 гг.).This work was supported by the State Program of Scientific Research of the Republic of Belarus “Biotechnology” (grant 1.04, 2016–2018).ReferencesMorphological changes in the life cycle of the green alga Haematococcus pluvialis / M. Kobayashi [et al.] // J. Ferment. Bioeng. – 1997. – Vol. 84, N 1. – P. 94–97. https://doi.org/10.1016/s0922-338x(97)82794-8Kobayashi M., Kurimura Y., Kakizono N., Nishio N., Tsuji Y. Morphological changes in the life cycle of the green alga Haematococcus pluvialis. Journal of Fermentation and Bioengineering, 1997, vol. 84, no. 1, pp. 94–97. https://doi.org/10.1016/s0922-338x(97)82794-8Optimization of biomass, total carotenoids and astaxanthin production in Haematococcus pluvialis Flotow strain Steptoe (Navada, USA) under laboratory conditions / A. Cifuentes [et al.] // Biol. Res. – 2003. – Vol. 36, N 3–4. – P. 343–357. https://doi.org/10.4067/s0716-97602003000300006Cifuentes A., Gonzáles M., Vargas S., Hoeneisen M., Gonzáles N. Optimization of biomass, total carotenoids and astaxanthin production in Haematococcus pluvialis Flotow strain Steptoe (Navada, USA) under laboratory conditions. Biological Research, 2003, vol. 36, no. 3–4, pp. 343–357. https://doi.org/10.4067/s0716-97602003000300006Influence of environmental and nutritional factors in the production of astaxanthin from Haematococcus pluvialis / A. Domínguez-Bocanegra [et al.] // Bioresource Technol. – 2004. – Vol. 92, N 2. – P. 209–214. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2003.04.001Domínguez-Bocanegra A. R., Guerrero Legarreta I., Martinez Jeronimo F., Tomasini Campocosio A. Influence of environmental and nutritional factors in the production of astaxanthin from Haematococcus pluvialis. Bioresource Technology, 2004, vol. 92, no. 2, pp. 209–214. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2003.04.001Metabolite profiling and integrative modeling reveal metabolic constraints for carbon partitioning under nitrogen starvation in the green algae Haematococcus pluvialis / L. Recht [et al.] // J. Biol. Chem. – 2014. – Vol. 289, N 44. – P. 30387–30403. https://doi.org/10.1074/jbc.m114.555144Recht L., Töpfer N., Batushansky A., Sikron N., Gibon Y., Fait A., Nikoloski Z., Boussiba S., Zarka A. Metabolite profiling and integrative modeling reveal metabolic constraints for carbon partitioning under nitrogen starvation in the green algae Haematococcus pluvialis. Journal of Biological Chemistry, 2014, vol. 289, no. 44, pp. 30387–30403. https://doi.org/10.1074/jbc.m114.555144The effect of temperature on cell growth and astaxanthin accumulation of Haematococcus pluvialis during a light– dark cyclic cultivation / M. Wan [et al.] // Bioresource Technol. – 2014. – Vol. 167. – P. 276–283. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2014.06.030Wan M., Zhang J., Hou D., Fan J., Li Y., Huang J., Wang J. The effect of temperature on cell growth and astaxanthin accumulation of Haematococcus pluvialis during a light–dark cyclic cultivation. Bioresource Technology, 2014, vol. 167, pp. 276–283. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2014.06.030Combination of blue, red, white, and ultraviolet lights for increasing carotenoids and biomass of Microalga Haematococcus pluvialis / E. A. Suyono [et al.] // Procedia Environmental Sci. – 2015. – Vol. 28. – P. 399–405. https://doi.org/10.1016/j.proenv.2015.07.049Suyono E., Aminin, Pradani L., Mu’avatun U., Habiba R., Ramdaniyah, Rohma E. Combination of blue, red, white, and ultraviolet lights for increasing carotenoids and biomass of Microalga Haematococcus pluvialis. Procedia Environmental Sciences, 2015, vol. 28, pp. 399–405. https://doi.org/10.1016/j.proenv.2015.07.049Влияние NaCl на продуктивность водоросли Haematococcus pluvialis и содержание в ее клетках фотосинтетических пигментов, активных форм кислорода и астаксантина / Н. Г. Аверина [и др.] // Вес. Нац. акад. Беларусі. Сер. біял. навук. – 2018. – № 3. – С. 263–275.Averina N. G., Kozel N. V., Shcherbakov R. A., Radyuk M. S., Manankina E. E., Goncharik R. G., Shalygo N. V. Effect of NaCl on Haematococcus pluvialis productivity and content in its cells of photosynthetic pigments, active oxygen forms and astaxanthine. Vestsi Natsyyanal’nai akademii navuk Belarusi. Seryya biyalagichnykh navuk = Proceedings of the National Academy of Sciences of Belarus. Biological series, 2018, no. 3, pp. 263–275 (in Russian).Guerin, M. Haematococcus astaxanthin: applications for human health and nutrition / M. Guerin, M. E. Huntley, M. Olaizola // Trends Biotechnol. – 2003. – Vol. 21, N 5. – P. 210–216. https://doi.org/10.1016/s0167-7799(03)00078-7Guerin M., Huntley M. E., Olaizola M. Haematococcus astaxanthin: applications for human health and nutrition. Trends in Biotechnology, 2003, vol. 21, no. 5, pp. 210–216. https://doi.org/10.1016/s0167-7799(03)00078-7Astaxanthin, a carotenoid with potential in human health and nutrition / G. Hussein [et al.] // J. Nat. Prod. – 2006. – Vol. 69, N 3. – P. 443–449. https://doi.org/10.1021/np050354+Hussein G., Sankawa U., Goto H., Matsumoto K., Watanabe H. Astaxanthin, a carotenoid with potential in human health and nutrition. Journal of Natural Products, 2006, vol. 69, no. 3, pp. 443–449. https://doi.org/10.1021/np050354+Pashkow, F. J. Astaxanthin: a novel potential treatment for oxidative stress and inflammation in cardiovascular disease / F. J. Pashkow, D. G. Watumull, C. L. Campbell // Am. J. Cardiol. – 2008. – Vol. 101, N 10. – P. S58–S68. https://doi.org/10.1016/j.amjcard.2008.02.010Pashkow F. J., Watumull D. G., Campbell C. L. Astaxanthin: a novel potential treatment for oxidative stress and inflammation in cardiovascular disease. American Journal of Cardiology, 2008, vol. 101, no. 10, pp. S58–S68. https://doi.org/10.1016/j.amjcard.2008.02.010Шалыго, Н. Медицинские аспекты альгологии / Н. Шалыго // Наука и инновации. – 2018. – № 2. – С. 20–23.Shalygo N. Medical aspects of algology. Nauka i innovatsii [Science and innovation], 2018, no. 2, pp. 20–23 (in Russian).Lorenz, R. T. Commercial potential for Haematococcus microalgae as a natural source of astaxanthin / R. T. Lorenz, G. R. Cyseqski // Trends Biotechnol. – 2000. – Vol. 18, N 4. – P. 160–167. https://doi.org/10.1016/s0167-7799(00)01433-5Lorenz R. T., Cyseqski G. R. Commercial potential for Haematococcus microalgae as a natural source of astaxanthin. Trends in Biotechnology, 2000, vol. 18, no. 4, pp. 160–167. https://doi.org/10.1016/s0167-7799(00)01433-5Ethanol induced astaxanthin accumulation and transcriptional expression of carotenogenic genes in Haematococcus pluvialis / Z. Wen [et al.] // Enzyme Microbiol. Technol. – 2015. – Vol. 78. – P. 10–17. https://doi.org/10.1016/j.enzmictec.2015.06.010Wen Z., Liu Z., Hou Y., Liu C., Gao F., Zhenq Y., Chen F. Ethanol induced astaxanthin accumulation and transcriptional expression of carotenogenic genes in Haematococcus pluvialis. Enzyme and Microbial Technology, 2015, vol. 78, pp. 10–17. https://doi.org/10.1016/j.enzmictec.2015.06.010Каталог генетического фонда хозяйственно полезных видов водорослей / С. С. Мельников [и др.]. – Минск : Беларус. навука, 2011. – 100 с.Mel’nikov S. S., Manankina E. E., Shalygo N. V., Budakova E. A. Catalogue of the genetic fund of economically useful species of algae. Minsk, Belaruskaya navuka Publ., 2011. 100 p. (in Russian).Влияние 5-аминолевулиновой кислоты на продуктивность и пигментный состав водоросли Haematococcus pluvialis / Н. Г. Аверина [и др.] // Вес. Нац. акад. навук Беларусі. Сер. бiял. навук. – 2017. – № 4. – С. 21–32.Averina N. G., Shcherbakov R. A., Kozel N. V., Manankina E. E., Goncharik R. G., Shalygo N. V. Effect of 5-aminolevulinic acid on the productivity and pigment composition of the algae Haematococcus pluvialis. Vestsi Natsyyanal’nai akademii navuk Belarusi. Seryya biyalagichnykh navuk = Proceedings of the National Academy of Sciences of Belarus. Biological series, 2017, no. 4, pp. 21–32 (in Russian).Продуктивность и пигментный комплекс сине-зеленой водоросли Spirulina platensis при частичной замене бикарбоната натрия на гидроксид натрия в среде культивирования / Е. В. Вязов [и др.] // Вес. Нац. акад. навук Беларусі. Сер. біял. навук. – 2017. – № 4. – С. 7–12.Vyazov Y. V., Manankina E. E., Filipchik E. A., Goncharik R. G., Shalygo N. V. Productivity and pigment complex of blue-green alga Spirulina platensis upon partial substitution of sodium bicarbonate for sodium hydroxide in culture medium. Vestsi Natsyyanal’nai akademii navuk Belarusi. Seryya biyalagichnykh navuk = Proceedings of the National Academy of Sciences of Belarus. Biological series, 2017, no. 4, pp. 7–12 (in Russian).Сафонова, О. Ю. Накопление пигментов в клетках Dunaliella salina при дефиците азота, калия и фосфора в среде культивирования / О. Ю. Сафонова, М. С. Радюк, Н. В. Шалыго // Молекулярные, мембранные и клеточные основы функционирования биосистем : материалы междунар. науч. конф. ; Тринадцатый съезд Белорус. обществ. объединения фотобиологов и биофизиков, 27–29 июня 2018 г., Минск, Беларусь : тез. докл. / редкол. : И. Д. Волотовский (отв. ред.) [и др.]. – Минск, 2018. – С. 127.Safonova O. Y., Radyuk M. S., Shalygo N. V. Accumulation of pigments in Dunaliella salina cells with nitrogen, potassium and phosphorus deficiency in the culture medium. Molekulyarnye, membrannye i kletochnye osnovy funktsionirovaniya biosistem: mezhdunarodnaya nauchnaya konferentsiya; Trinadtsatyi s’’ezd Belorusskogo obshchestvennogo ob’’edineniya fotobiologov i biofizikov: tezisy dokladov (Belarus’, Minsk, 27–29 iyunya 2018 goda) [Molecular, membrane and cellular principles of the functioning of biosystems: international scientific conference; Thirteenth congress of the Belarusian Public Association of Photobiologists and Biophysicists: abstracts (Belarus, Minsk, June 27–29, 2018)]. Minsk, 2018, p. 127 (in Russian).Loewus, F. A. Myo-inositol metabolism in plants / F. A. Loewus, P. N. Murthy // Plant Sci. – 2000. – Vol. 150, N 1. – P. 1–19. https://doi.org/10.1016/s0168-9452(99)00150-8Loewus F., Murthy P. Myo-inositol metabolism in plants. Plant Science, 2000, vol. 150, no. 1, pp. 1–19. https://doi.org/10.1016/s0168-9452(99)00150-8

The authors declare that there are no conflicts of interest present.